Introducción

Los parásitos gastrointestinales son considerados como uno de los problemas de salud más importantes en el ganado bovino en todo el mundo, ya que causan pérdidas económicas en los rebaños (Pinilla et al., 2018) y generan un sinnúmero de patologías que afectan el estado de salud de los animales. Desde hace muchos años, el control de estas parasitosis se realiza con productos de origen comercial; sin embargo, en la actualidad se han explorado nuevas técnicas para combatir su presentación en los bovinos, puesto que los productos químicos han ido presentando grandes desventajas como la resistencia antihelmíntica, elevados costos y su posible efecto sobre el medioambiente, factores que inciden directamente en la disminución de su uso en las diferentes producciones (García-Corredor & Pulido-Medellín, 2016; Graminha, Costa, Oliveira, Monteiro & Palmeira 2005; Arroyo et al., 2008).

Además, cabe resaltar que se han presentado casos de zoonosis en los que los seres humanos se ven afectados por parasitosis; por ende, se hace necesaria la búsqueda de nuevas estrategias para el control parasitario, como la administración de vegetales antihelmínticos, el manejo genético en animales y el control biológico, las cuales complementan los programas de desparasitación y conllevan la disminución gradual del uso de productos químicos(Arias et al., 2013; García-Corredor & Pulido-Medellín, 2016).El control biológico es una de las estrategias para controlde parásitos que más promete, pues disminuye las poblaciones parasitarias a un nivel no perjudicial, sin crear resistencia; además, no afecta la salud humana y el medioambiente (Márquez et al., 2016; Naranjo, 2008).

Dentro del control biológico,los hongos tienen un gran potencial no solo para el control de nematodos, sino también de insectos y de otros hongos, debido a una alta capacidad reproductiva (ciclo de vida corto), especificidad (en el caso de endoparásitos), producción de esporas de resistencia o desarrollo de fases saprofíticas ante la ausencia de sus hospedadores, actividad antagónica solo sobre el organismo diana y posibilidad de ser modificados y producidos a gran escala (Grfnvold,Henriksen, Larsen, Nansen& Wolstrup 1996; López-Llorca, 1992).

Los hongos nematófagos son microorganismos que poseen la capacidad para capturar, atacar, matar y destruir nematodos (adultos, juveniles, huevos y larvas) gracias a órganos especializados, como anillos simples y constrictores, anillos tridimensionales y ramas conidias adhesivas. Vale anotar que todo esto varía dependiendo de la especie y el género (Acevedo-Ramírez, Quiroz-Romero, Valero-Coss & Mendoza-De Givez, 2011; Arias et al., 2013; Gutiérrez et al., 2011). Además de su habilidad nematófaga, la mayoría de estos hongos puede sobrevivir en materia orgánica muerta, atacar a otros hongos (micoparásitos), colonizar raíces de plantas o ser producidos en laboratorio en medios nutritivos (Sagüés et al., 2011; Naranjo, 2008; Tunlid & Ahren, 2003).

Existen más de 300 especies de hongos nematófagos, divididos en endoparásitos, ovicidas y depredadores.La especie que ha presentado mejores resultados para el control de parásitos en rumiantes es Duddingtoniaflagrams, ya que produce gran cantidad de clamidosporas que son resistentes a los procesos digestivos y posteriormente son eliminadas junto con las heces, lo cual significa que tienen un efecto depredador sobre nematodos (Campos,Araújo, Guimarães & Dias, 2009; García-Corredor & Pulido-Medellín, 2016; Arroyo et al., 2008). También se ha investigado acerca de otro género de hongos como el Arthrobotrys con varias especies, el cual, junto con Duddingtoniaflagramshan,presntó resultados que varían contra Haemonchuscontortus, Teladorsagiacircumcincta, Trichostrongyluscolubriformis, Cooperiasp., Oesophagostomumsp., Dictyocaulusviviparus, Strongyloidespapillosus, entre otros (Orozco,Álvarez, Jiménez & Acuña, 2009; Soto et al., 2010; Jaffee, 2004).

Para evaluar la eficacia de los hongos sobre los parásitos es necesario hacer ensayos in vitro que permitan determinar el potencial de los mismos. Estos estudios han posibilitado usar micelios o esporas de hongos de administración oral para la inoculación directa en las heces de los animales y así propiciar el contacto de las larvas con el hongo y evitar que las larvas pasen al suelo (Elshafie & Akindi, 2006; Araújo, Assis & Campos, 2006). El objetivo del presente artículo es llevar a cabo una revisión de la implementación de los hongos nematófagos para el control biológico de parásitos gastrointestinales.

Mecanismosde acción

Endopárasitos

Los hongos endoparásitos usan sus esporas para infectar al parásito, se caracterizan porque las hifas crecen únicamente dentro del nematodo(Braga et al., 2011). Las esporas ingresan al interior del nematodo, se enquistan en él y penetran la cutícula para germinar posteriormente; algunas pueden ser móviles o inmóviles como en el caso de Catenaria anguillulae y Drechmeriaconiospora respectivamente, este último ha presentado un buen control sobre Ostertagiaostertagi, O. circumcincta, Haemonchuscontortus,Trichostrongyluscolubriformisy H. contortus(Sagüés et al., 2011; García-Corredor & Pulido-Medellín, 2016). En esta categoría también se encuentran algunos hongos productores de toxina, por ejemplo Pleurotusostreatus y otros Pleurotusspp., dondelas hifas contienen una gota de toxina que al entrar en contacto con el parásito este es inmovilizado y las hifas del hongo crecen al nivel de la boca del nematodo para ser digeridas (Naranjo, 2008; Vaucher,Simonetti & Roehe, 2008).Sumado a esto, los endoparásitos tienen la capacidad de colonizar huevos, quistes y hembras, siendo considerados como el grupo con mayor potencial para el control de nematodos. En general, los hongos se encuentran ampliamente distribuidos en el ecosistema, aunque en algunas ocasiones la presencia o no de los hongos depende de condiciones ambientales, como en el caso de los endoparásitos, los cuales se presentan con mayor frecuencia en suelos húmedos (Gortari & Cazau, 2007).

Ovicidas

Los hongos ovicidas son principalmente utilizados en el control de nematodos fitopatogenos, pero existe un pequeño grupo de hongos especializado en nematodos parásitos, específicamente en los quistes que están en el interior de los huevos del parásito;por ejemplo, Verticilium chlamydosporium, el cual ataca a huevos de Ascarus lumbricoidesin vitro(Araújo et al., 2009a). Se han propuesto dos mecanismos de acción del hongo sobre el huevo: a través de la formación de un órgano específico de penetración en el sitio en donde la hifa está en contacto con la cáscara o con la penetreación de la hifa vegetativa en la cáscara del huevo. Cabe resaltar que la mayoría de los hongos ovicidas son saprofitos, así que no dependen de la presencia de huevos en el medio (Braga et al., 2009; Araújo et al., 2009b). Dentro de este grupo también se encuentra Trichoderma, Paecilomyces, F. oxysporum y Monacrosporium, los cuales han tenido efectividad contra el nematodo M. javanica. Su mecanismo de acción funciona de forma directa e indirecta. El mecanismo directo se da por el micoparasitismo y la producción de nematotoxinas, mientras que el mecanismo indirecto consiste en competir por nutrientes o espacio y la antibiosis (producción de metabolitos). Trichodermaes el mejor productor de toxinas y muestra mayor tasa de infección en nematodos (Peraza, Orozco & Esquivel, 2014; Kemper et al., 2009).

Depredadores

Estos hongos son saprofitos, forman un sistema micelar en el medio utilizado como recurso nutritivo de los nematodos cuando están en vida libre. Son capaces de atrapar y consumir las larvas, las cuales están presentes en el suelo y en la materia fecal; esto ocurre gracias a la producción de un material que se encuentra sobre la hifas y que adhiere al parásito acompañado por la acción de anillos constrictores.El mecanismo de acción de los hongos es una combinación entre el uso de órganos de captura,los cuales ejercen una fuerza mecánica, y la liberación de enzimas hidroliticas como protesas proteicas que digieren la cutícula del nematodo; una hora después de la entrada del hongo en el parásito crea un bulbo infectivo que en cuestión de horas invade completamente el interior del nematodo (Braga et al., 2011; Sagüés et al., 2011).

La digestión puede durar una semana,durante la cual la hifa trófica se alisa y el hongo se desarrolla de nuevo hasta que la presencia del nematodo activa su acción depredadora (Braga et al., 2011; Sagüés et al., 2011). Dentro este grupo se encuentra el Arthrobotrysoligospora, el cual ha mostrado control sobre Cooperiaoncophora, C. curticei, O. ostertagi, Dictyocaulusviviparus, Strongyloidespapillosus, H. contortus, O. circumcincta, T. colubriformis, Oesophagostomumdentatum, O. quadrispinulatum, Cyathostomes. Asimismo, el hongo A. robusta ha mostrado efectividad sobre H. placei, H. contortu, S. papillosus(Larsen, 2000; Wachira et al., 2009).

Mecanismos de administración

Bloques energéticos

Se incorporó D. flagrands en bloques energéticos y se evaluó la eficacia mediante la administración de los bloques a ovinos.Para esto se tomaron dos pasturas, las cuales fueron contaminadas con animales infectados. Posteriormente se introdujeron animales libres de parásitos, a la mitad de ellos se les suministró el bloque con hongos y a la otra mitad, el bloque sin hongos; los animales se dejaron en pastoreao durante un mes. Concluido este periodo, se sacrificaron varios animales para determinar la cantidad y las especies de nematodos presentes en el tracto gastrointestinal.Se evidenció una eficacia del 92% del hongo sobre la población susceptible (González et al., 2005). Este método de control biológico puede administrarse en el caso de pastoreo extensivo o cuando la contaminación de la pastura represente un riesgo para la salud animal (Sagüés et al., 2011).

Bolos de liberación controlada

Los bolos deliberación controlada (BLC) son otra forma de administrar hongos nematófagos, empleados como dispositivos intrarruminales. Se ha demostrado que las clamidosporas de D. flagrans son capaces de sobrevivir a las presiones de fabricación en el momento de ser incorporadas en matrices en prototipos intrarruminales de BCL, las cuales se mantuvieron viables durante nueve meses a 4°C (Waller,Faedo & Ellis, 2001). En estudios in vivo se observó que los bolos, después de su colocación en el rumen, liberaron clamidosporas viables durante 23 días; transcurridoeste periodo, el dispositivo se humedeció y dejó de liberar esporas de manera correcta (Baloyi,Laing & Yobo, 2012). En unos años se podrían utilizar los BLC para el control de larvas infectivas en la pastura, mediante la liberación de clamidosporas en la materia fecal (García-Corredor & Pulido-Medellín, 2016).

Granos de cereales con hongos nematófagos

Los granos de cereales son ideales para la producción y crecimiento de una gran cantidad de esporas de hongos nematófagos. Ketzis et al. (2006) suministraron diariamente 5g de cebada con 3x10 clamidosporas durante cinco días, cantidad suficiente para disminuir el número de larvas en materia fecal. Los granos de cereales se pueden utilizar en producciones intensivas o si el estabulado constante hace parte de la rutina del animal. También pueden suministrarse en periodos críticos, como el destete y el parto, cuando la excreción de huevos de parásitos por gramo de materia fecal es mayor y el animal se encuentra más susceptible (Carvalho,Braga & Araújo, 2011; Sagües et al., 2011; Larsen, Faedo, Waller& Hennessy, 1998).

Bloques minerales

Boguś,Czygier, Kdra y Samborski(2005)usaron ovinos que consumían bloques minerales antes del tratamiento, en donde se demostró la superviviencia del hongo por un mínimo de 18 semanas a 4°C. Es importante tener en cuenta el tiempo de vida de las esporas en los bloques, debido a su germinación en caso de existir humedad en el ambiente. Estos bloques traen grandes ventajas como su bajo costo y su utilización doble propósito, ya que, además de ser un vehículo para los hongos nematófagos, son una excelente fuente nutricional. Las desventajas de este método son la variación de consumo que existe entre los animales y que es necesaria su conservación a 4°C para evitar humedad y, por ende, la germinación de las clamidosporas (Beynon, 2012). Estos bloques pueden ser suministrados en sistemas donde los animales se encuentran en pastoreo constante y en periodos de máxima contaminación de los pastos para evitar infecciones por larvas (Waller et al., 2001).

Pellets de alginato de sodio

Otra forma de administración de hongos nematófagos para animales domésticos es la utilización de pellets de alginato de sodio, la cual ha tenido éxito en estudios realizados, que demostraron que la incorporación de los hongos en los pellets no afectó su capacidad predadora (Araújo,Sampaio, Vasconcellos & Campos, 2000). Las especies utilizadas en este caso fueron Monacrosporiumthaumasiumy Arthrobotys robusta, en donde se suministró A. robusta por vía oral a bovinos, para posteriormente aislarlo de la materia fecal. Se comprobó que su pasaje a través del tracto gastrointestinal no afecta la capacidad predadora. Por otro lado, D. flagrans y M. thaumasiumse incorporaron a pellets que fueron suministrados a equinos para comprobar su control sobre larvas de Cyathostoma (Longo et al., 2012). Los animales utilizados recibieron una dosis de 1 g de pellet por 10 kilogramos de peso vivo, una vez a la semana, durante seis meses, y se demostró una reducción significativa en el número de huevos en materia fecal y de larvas en coprocultivos. Este resultado hace que este tratamiento pueda ser utilizado como herramienta de control biológico para nematodos gastrointestinales en equinos (Braga et al., 2009; Tavela et al., 2011).

Conclusiones

La utilización de hongos nematófagos para el control de parásitos gastrointestinales es considerada como una alternativa amigable con el medio ambiente, que favorece la lucha contra la resistencia a productos farmacológicos. Se ha demostrado que su utilización disminuye la carga parasitaria de los individuos sometidos a tratamientos con estos y que no genera ningún efecto secundario que pueda llegar a afectar a los animales. Se considera necesario implementar más investigaciones que permitan explorar nuevas especies de hongos en diferentes condiciones medio ambientales, para así tener un sinnúmero de opciones de control de los parásitos intestinales.

Referencias

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Notas

1 Para citar este artículo: Fernández-Jiménez, M. A., Bulla-Castañeda, D. M., Sanabria-Villate, A. M., Pulido-Medellín, M. O. (2019). Implementación de hongos nematófagos para el control de parásitos gastrointestinales. Pensamiento y Acción, 27, 7-20.

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Información adicional

Para citar este artículo:: Fernández-Jiménez, M. A., Bulla-Castañeda, D. M., Sanabria-Villate, A. M., Pulido-Medellín, M. O. (2019). Implementación de hongos nematófagos para el control de parásitos gastrointestinales. Pensamiento y Acción, 27, 7-20.